2007年，北京电视台为筹备翻拍电视剧《红楼梦》开始选角活动，姚笛成功参选“红楼梦中人”进入宝钗组决赛。最终以第一名的成绩出演自己第一部个人作品，由李少红导演执导的古装电视剧《红楼梦》在剧中饰演王熙凤一角，由此姚笛正式进入演艺圈。[6][7] 2009年，姚笛凭借在新版《红楼梦》和电影《南京！南京！》等剧作中的精彩表现获得认可从而获得“第二届影视颁奖盛典”最具潜质青年影视演员奖。[8]2011年姚笛与文章、张凯丽等演员共同主演电视剧《裸婚时代》在其中饰演童佳倩一角，该剧成为2011年度最热门的电视剧之一，也令她的人气提升，获得“国民女友”的头衔。并且同年，姚笛获得“第十三届中国电影表演艺术学会金凤凰奖”中的新人奖。[9][1] 2012年，姚笛参演电视剧《北京青年》在其中饰演唐娇一角，并凭借该剧获得2012年度“国剧盛典”“北京电视剧之夜”2013年度优秀电视剧荣誉表彰中“网络最受欢内地女演员”奖和“最具潜质女演员”奖，更在“第26届中国电视金鹰奖”中凭借电视剧《远去的飞鹰》成功提名“观众喜爱的电视剧女演员”奖。[10][2][11]次年，姚笛首次主演电视剧《新恋爱时代》并于同年的6月份在江苏卫视和东方卫视首播，同时凭借该剧获得“2013亚洲偶像盛典”年度最具收视号召力女演员奖奖。[12] 2019年凭借拍摄《穿越时空的召唤》获得“第1届湖北电影金鹤奖”最佳女主角奖。[3]2020年和2021年间，姚笛分别主演了悬疑电视剧《痕迹》和电影《封神·妲己祸商》。[13]2024年，姚笛由演员转行为导演，其执导的首部作品《姥姥的春天》在同年1月开机。[14][5]